1432年、扇谷上杉家の家宰を務める太田資清（のち出家して道真）の長男として生まれる。幼い頃より聡明で知られ、鎌倉五山や足利学校という当時の関東最高峰の学問機関で学んだ。この当時の関東は鎌倉公方（のち古河に逃れ、古河公方）足利成氏と関東管領上杉憲忠の対立が深まっており、管領上杉家を補佐する扇谷上杉家の家宰として道灌も28年に渡るこの「享徳の乱」を戦い抜くこととなる。